Cuestión de estómago

Estamos acostumbrados a pensar en las plantas como organismos inmóviles e inofensivos. Pero Frank Oz, titiritero del equipo de los Teleñecos conocido por dirigir y dar voz a la marioneta de Yoda en Star Wars, sí supo dar un aspecto aterrador a la planta alienígena Audrey II –quién no querría que su enamorado llamase con su nombre a una planta carnívora sedienta de sangre– en la película de 1986 Little Shop of Horrors, que quedó durante mucho tiempo almacenado en la retina de los espectadores como terror nocturno.

A pesar del descomunal tamaño que llegaba a alcanzar Audrey II, las plantas carnívoras gigantes son la excepción, más que la regla. Y es que el doble uso de las hojas tanto para la fotosíntesis como para la toma de nutrientes, que normalmente tiene lugar en las raíces, ha reducido el ratio neto fotosintético en las carnívoras, llevando a una reducción por tanto del ratio de crecimiento. El síndrome carnívoro es así, más que una ventaja, una maldición para estas plantas por sus hábitats extremos. El coste energético que conlleva capturar animales está compensado por la toma de nutrientes en ambientes pobres, con limitación de macroelementos. Por eso encontraremos plantas carnívoras en turberas, pantanos, brezales, laderas de montañas, arenas arcillosas, suelos empobrecidos por el fuego y áreas muy lixiviadas. Zonas difíciles de habitar a las que estas plantas se han adaptado a un muy alto coste, renunciando a su crecimiento. En estas condiciones las carnívoras usan sus presas como fuente alternativa de nitrógeno, fósforo y azufre, como fuente de iones como potasio, magnesio y manganeso, e incluso como fuente de carbono en lugares donde el CO2 y la luz están limitados.

Entre los gastos energéticos que conlleva el hábito carnívoro encontramos tales como la síntesis de néctar y aromas; la producción de tricomas comestibles, proyecciones coloreadas, patrones ultravioletas o resinas; la secreción de enzimas digestivas y compuestos orgánicos para sostener el crecimiento de comunidades microbianas asociadas; o la maquinaria de toma de nutrientes de los cuerpos digeridos.

Las trampas de las carnívoras funcionarían como la boca, el estómago y el intestino de un persona, todo combinado. Modificado de Current biology (2015), 25(3): PR99-R100.

Mil y una formas, un mismo fundamento: un caso de convergencia evolutiva.

Existen tres requerimientos básicos para que una planta sea considerada “carnívora”: poder absorber nutrientes de cuerpos muertos adheridos a su superficie, tomar ventaja de ello en su crecimiento o reproducción y tener alguna adaptación para atraer, capturar y digerir a su presa –no solo insectos, también nemátodos o microorganismos–. A partir de aquí encontramos muchas adaptaciones y estrategias en las, al menos, 582 especies de carnívoras distribuidas en veinte géneros, doce familias y cinco órdenes de plantas con flores. De hecho, y al contrario de lo sugerido en algunos círculos durante el siglo XX, se ha descubierto una evolución independiente, aunque convergente de este tipo de especies vegetales –de la misma forma que surgió la ecolocalización en delfines y murciélagos, sin tener esta facultad un origen evolutivo común–, que ha llevado a que compartan a nivel molecular el mismo principio básico: poseer enzimas capaces de digerir el resistente exoesqueleto de los insectos. Estas enzimas están muy relacionadas con las enzimas que otras plantas con flores poseen para defenderse de hongos patógenos, las cuales degradan quitina (polímero de glúcidos nitrogenados), componente principal tanto de la pared celular de los hongos como del exoesqueleto de los insectos. De hecho, en el año 2017, científicos japoneses y norteamericanos dirigidos por Victor Albert discutían en un artículo publicado en Nature Ecology and Evolution que una de las claves de esta evolución convergente podría ser la estabilización de estas enzimas en el fluido digestivo en la superficie de la planta. Pero sea cual sea el cúmulo de mutaciones necesarias, basándose en las secuencias de ADN, se han establecido al menos nueve orígenes independientes de hábito carnívoro en plantas, ocurridos hace entre 72 y 8 millones de años.

Ganar la capacidad de digerir insectos es poco útil si la planta no puede atraparlos, y aquí es donde la evolución ha encontrado más soluciones. Las trampas pueden clasificarse en dos grandes grupos: pasivas y activas. En las pasivas no existe movimiento, y es que en ellas la trampa y las enzimas de digestión están siempre “activas”, aunque ajustan la cantidad de enzimas secretadas en función de la disponibilidad y tamaño de la presa como medida de ahorro energético. Las trampas pasivas pueden verse como contenedores de fluido digestivo. En las plantas activas existe un movimiento de atrapado generado por potenciales de acción –presiones positivas activan el movimiento, que se relaja tras la digestión y la presión negativa–, en forma de presión, como las pinzas de la famosa venus atrapamoscas o los sistemas de tentáculos, o de succión.

Arriba a la izquierda, trampa activa de Drosera fulva (Crédito: Curious Plant). Arriba a la derecha, trampa pasiva de Nepenthes singalana (Crédito: Carnivorous Plant Nursery). Abajo, trampa pasiva de Roridula gorgonias (Crédito: Jan Thomas Johansson).

Falsas vegetarianas

Aunque en el apartado anterior se dieron tres condiciones para denominar a una planta carnívora, existen diferentes especies que cumplen una o dos de ellas, siempre existiendo en matar a la presa un beneficio para la planta, y a estas se las ha denominado carnívoras ocultas o plantas protocarnívoras. Así, por ejemplo, algunas especies carnívoras no poseen compuestos ni propiedades atrayentes, como las plantas del género Philcoxia.

Las más interesantes de las carnívoras ocultas son las que no poseen enzimas digestivas. Dentro de estas podemos encontrar las que no pueden absorber los nutrientes en la superficie de contacto con la presa muerta y las que sí. En el primer grupo se encontrarían plantas tan comunes como las petunias, el tabaco o la patata, plantas con pelos que exudan sustancias pegajosas. En estos algunos insectos quedarán atrapados y perecerán, incorporándose posteriormente a la materia orgánica circundante a la planta y siendo aprovechada su degradación por la microbiota del suelo a través de las raíces.

Las plantas sin enzimas digestivas, capaces de absorber los nutrientes, son muy parecidas a las carnívoras reales, y como estas poseen estructuras especializadas en la atracción y captura de insectos, tales como tentáculos, pelos pegajosos o contenedores de fluido. Estas plantas, sin embargo, dependen de relaciones simbióticas con microorganismos comensales o insectos para la degradación de su presa. Es el caso, por ejemplo, del género Roridula, que aunque posee tentáculos glandulares que atrapan un gran número de insectos, su fluido secretado es más resinoso que acuoso –adaptación al verano seco del clima mediterráneo–, no pudiendo soportar la actividad de enzimas digestivas; es más, ni siquiera las secreta y es incapaz por tanto de digerir y absorber los nutrientes de sus presas. Sin embargo, hay un habitante de los tentáculos que ha aprendido a no quedarse atrapado, un hemíptero (género Pameridea) que se ha especializado en alimentarse de las presas inmovilizadas en la planta. Este digiere las presas y sus excrementos, ricos en nitrógeno, son absorbidos por Roridula. Así es como estas plantas obtienen el 70% de su demanda de nitrógeno.

Roridula gorgonias con tentáculos glandulares donde quedan atrapadas sus presas. En el centro, un hemíptero del género Pameridea come las presas retenidas y devuelve los nutrientes a la planta a través de sus excrementos. Crédito: PNAS (2015), 112(1): 10-11.

Existen incluso sistemas en los que la presa puede no ser capturada por la propia trampa. Es el caso de Nepenthes lowii, que es capaz de atraer musarañas a sus trampas –con forma de jarra– a través de compuestos volátiles. La musaraña defeca en las trampas para marcar territorio, obteniendo la planta de las heces un 57-100 % de su demanda de nitrógeno. O el caso de Nepenthes rafflesiana var. elongata, cuyas trampas sirven de cobijo a una especie de murciélago pequeño, obteniendo la planta los nutrientes de sus heces. En el año 2017, una colaboración de investigadores alemanes y brasileños demostraron que estos sistemas, típicos del género Nepenthes, se sostienen gracias a la capacidad de secretar con el fluido de las jarras ureasas que metabolizan la urea de los excrementos en otras formas de nitrógeno absorbibles por la planta. Estas plantas han adaptado su hábito carnívoro a una más especializada coprofagia.

Un pequeño murciélago de la especie Kerivoula hardwickii sale de su escondite, la trampa de la planta carnívora Nepenthes rafflesiana var. elongata. Crédito: Merlin D. Tuttle.

Comida o sexo: conflicto presa/polinizador.

En las plantas carnívoras los insectos no son solo comida, también en la mayoría de los casos son necesarios para la reproducción ya que este tipo de plantas son plantas con flores. De esta forma debería existir una presión en las plantas carnívoras para no alimentarse de sus vectores potenciales de polen, existiendo un conflicto que ha sido denominado conflicto presa/polinizador. Este se resume en el balance entre los beneficios de alimentarse de vectores potencialmente polinizadores y la necesidad de usarlos para reproducción sexual.

Mientras que en algunas especies este es un problema serio que restringe su capacidad de dispersión, otras han desarrollado diferentes estrategias para evadirlo. Los mecanismos más obvios y más utilizados son los de separar espacial o temporalmente el desarrollo carnívoro del reproductivo. Conseguir mayor número de flores alejadas de las trampas o inactivar estas últimas durante la función reproductiva son algunas de las estrategias encontradas en el mundo carnívoro.

En 2016, una colaboración de un grupo neozelandés y otro israelí identíficó, por primera vez, respuestas químicas en algunas especies de Drosera para hacer frente al conflicto presa/polinizador. En un artículo publicado en Scientific Reports, los científicos describen cómo Drosera auriculata, que posee flores sin apenas separación espacial de sus trampas, secreta compuestos volátiles diferentes a través de sus trampas y de sus flores con una atracción diferencial: mientras que el aroma desprendido por las flores atrae tanto polinizadores como presas, el desprendido por las trampas únicamente atrae insectos presa. Además, en el mismo artículo estudian otras dos especies de Drosera, D. spatulata y D. arcturi, que no producen compuestos volátiles. En estos casos la reducción de captura de polinizadores se debe a un efecto visual causado por el color blanco de las flores –demuestran la especificidad de la atracción del color blanco mediante un ensayo de preferencia de color por insectos polinizadores y presas potenciales a través de discos pegajosos de diferentes colores–.

Disposición flor/trampa en Drosera spatulata (A), D. arcturi (B) y D. auriculata (C). Modificado de Scientific Reports (2016), 6: 21065.

Pérdida de apetito

Un estudio publicado en el año 2012 en New Phytologist avisaba de la pérdida de apetito en el mundo carnívoro. Estudiando la planta carnívora Drosera rotundifolia, planta circumboreal, encontraron que cuando crece en lugares con una alta deposición de nitrógeno atmosférico, fenómeno típicamente antropogénico, abandona el régimen carnívoro para obtener la mayoría del nitrógeno vía raíces.  

En regímenes donde existe cierta contaminación, la lluvia aumenta la cantidad de nitrógeno en el suelo debido a la quema de combustibles fósiles y a diferentes actividades industriales. En estas condiciones, el hábito carnívoro es una estrategia costosa, digamos de último recurso, que reduciría la capacidad competitiva. Así las plantas eligen “apartar” el comportamiento carnívoro para funcionar como el resto de plantas, y aun así poseen problemas competitivos al ser muy sensibles a cambios ecológicos.

La contaminación no es el fin de las plantas carnívoras, pero sí representan uno de los grupos de organismos más vulnerables. Y esto no tiene un impacto del todo invisible por sus potenciales aplicaciones en investigación.

Una rata Rattus baluensis defecando en una jarra de Nepenthes rajah, la cual utilizará las heces como fuente de nitrógeno. Crédito: Ch’ien Lee.

El laboratorio de los horrores

En el año 2008, los japoneses Hatano y Hamada encontraron que entre las proteínas del fluido digestivo de la carnívora con trampas de jarra Nepenthes alata, además de enzimas digestivas, había algunas relacionadas con defensa, probablemente con un papel en preservar la presa de su degradación por bacterias y hongos, asegurando el disfrute exclusivo por parte de la planta. Estos compuestos podrían ser útiles como nuevos agentes antimicrobianos en medicina o agricultura.

Se han identificado además diferentes metabolitos secundarios en algunas especies de plantas carnívoras con propiedades potencialmente antitumorales. Es el caso de la ramentaceona, constituyente del género Drosera, de la que en el 2016, en un artículo de Plos One, se describió un efecto de inducción de la apoptosis en células de cáncer de pulmón. O el caso de diferentes metabolitos presentes en la venus atrapamosca (Dionaea muscipula), revisado en Frontiers in oncology en el año 2013, como el ácido elágico –agente quimiopreventivo–, la maritinona o el ácido protocatecuico –también encontrado en el té verde–, todos ellos con efectos reductores de la proliferación de células cancerígenas.

La investigación en metabolitos de plantas carnívoras con un potencial beneficio en medicina y agricultura está aún por explotar, pero quizá hace de estas plantas y sus grandes mandíbulas monstruos un poco menos amenazadores. Texto: Gerardo Carrera Castaño

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